Аронофски родился в Нью-Йорке, в Бруклине, в семье школьных учителей Абрахама (Абе) и Шарлотты Аронофски (род. 1941, Бруклин). Его отец преподавал химию и естественные науки в средней школе Бушвика и в ешиве Флэтбуша. Семья придерживалась консервативного иудаизма.

Вырос в районе Манхэттен-Бич. Аронофски закончил одну из лучших школ в стране — среднюю школу Эдварда Мэроу (Нью-Йорк). После окончания школы он в течение 6 месяцев путешествовал по Ближнему Востоку, Европе и Гватемале, а в 1987 году поступил в Гарвардский университет, где изучал антропологию, кино и анимацию. В 1990 году в качестве курсовой работы снял свой первый фильм «Чистка супермаркета». Этот короткометражный фильм был номинирован на студенческую премию Американской академии киноискусства в 1991 году. В 1991 в Гарварде Аронофски успел снять ещё одну студенческую короткометражку «Печенье с предсказанием». В этом же году он закончил Гарвард, получив степень бакалавра искусств с отличием.

Через год Даррен переезжает в Лос-Анджелес, чтобы учиться режиссуре в консерватории Американского института киноискусства. В качестве выпускной работы он представил короткометражный фильм «Протозоа» и в 1993 году получил степень магистра изящных искусств (М.F.A.).

Над своим первым полнометражным фильмом «Пи» Аронофски стал работать в 1995 году, после возвращения в Нью-Йорк. Сюрреалистический триллер Аронофски был представлен на кинофестивале независимого кино «Сандэнс» в 1998 году. Получив несколько фестивальных наград фильм с бюджетом в 60000 долларов в итоге собрал в прокате 3,2 млн долларов, что позволило расплатиться с долгами и планировать свою следующую работу.

Награды за этот фильм:
1998 — Приз «ФИПРЕССИ» — Кинофестиваль в Салониках
1998 — Лучший режиссёр — Sundance Film Festival
1998 — Гран-При — Международный кинофестиваль в Гиджине
1998 — Лучший зарубежный фильм — Кинофестиваль Фант-Азия
1998 — Гран-При — Довилльский кинофестиваль
1999 — Лучшая операторская работа — Премия Хлотрудис

В 2000 году выходит второй полнометражный фильм — «Реквием по мечте», экранизация романа Хьюберта Селби 1978 года с таким же названием. Эллен Бёрстин, сыгравшая в фильме одну из ролей, была номинирована на «Оскар», однако уступила награду Джулии Робертс. Фильм получил большое количество различных премий и наград.

Съёмки следующего фильма оказались очень сложными для Аронофски. Изначально для реализации философско-фантастической притчи «Фонтан» было выделено 75 млн долларов. Главные роли должны были сыграть Брэд Питт и Кейт Бланшетт. Однако во время подготовок к съёмкам Питт покинул проект из-за творческих разногласий с Аронофски, после чего проект лёг на полку. Заново начать работу над фильмом Даррен Аронофски смог только в 2004 году — после того, как получил согласие на участие в фильме Хью Джекмана. Главную женскую роль согласилась сыграть невеста режиссёра Рэйчел Вайс. При этом бюджет фильма был сокращён более чем вдвое — до 35 млн долларов. Премьера фильма состоялась 2 сентября 2006 года на Венецианском кинофестивале. Критики встретили фильм достаточно тепло. Но кинокартина не сумела окупиться в прокате, собрав менее 16 млн долларов.

Фильм 2008 года «Рестлер» оказался самым успешным для Аронофски с точки зрения международного признания. История стареющего борца-рестлера Рэнди Робинсона по прозвищу The Ram — Баран (Таран), получила главный приз 65-го Венецианского кинофестиваля — Золотого льва.

Фильм 2010 года «Черный лебедь» стал самым удачным, прибыльным и признанным. История невинной балерины (Натали Портман), которая медленно сходит с ума, покорила весь мир. С бюджетом в 13 млн долларов фильм собрал по всему миру почти 320 млн долларов. Картина была представлена в 5 номинациях на «Оскар», но победила только в одной (главная женская роль).

В марте 2014 года вышла новая лента Аронофски — эпическая притча «Ной». Первоначально к фильму была создана графическая новелла, над которой работал канадский художник Нико Хенрихон. Бюджет картины составил около 130 миллионов долларов, также фильм поддержан New Regency и Paramount.

В 2017 году Аронофски снял триллер «мама!» с Дженнифер Лоуренс и Хавьером Бардемом в главных ролях.

Личная жизнь

Летом 2001 года Аронофски начал встречаться с актрисой Рэйчел Вайс, с которой впоследствии обручился в 2005 году. 31 мая 2006 года в Нью-Йорке у пары родился сын, Генри Ченс. В ноябре 2010 года Вайс и Аронофски объявили о расставании, но отметили, что остаются близкими друзьями и будут воспитывать сына вместе.

В 2012 году встречался с продюсером Брэнди-Энн Мильбрадт.

С сентября 2016 года Аронофски встречался с актрисой Дженнифер Лоуренс, с которой познакомился на съёмках фильма «Мама!». Пара рассталась в ноябре 2017 года. В 2018 году начал встречаться с российской актрисой Аглаей Тарасовой.