Училась в Рошелльской средней школе, где была отличницей, пела в хоре и играла на виолончели. Потом в Иллинойском западном университете в Макомбе, который окончила в 1976 году, а затем в Восточном Иллинойском университете. В 1977 году поступила в театральную компанию «Степной волк» и стала играть на сцене.

Свою актёрскую карьеру актриса начинала в знаменитой чикагской труппе «Steppenwolf Theater Company» под руководством Джона Малковича. В начале 80-х годов она начала играть в театре, а также сниматься в малобюджетных сериалах. Её кинодебютом стала маленькая роль второго плана в фильме «Компрометирующие позы». В 1988 году она появилась на Бродвее в спектакле по пьесе Лэнфорда Уилсона «Сожги это» (англ. Burn This), за что получила премию «Тони». В кино она появлялась достаточно редко, и ни одна из ролей не сделала её звездой, но все изменилось в 1995 году после фильма Оливера Стоуна «Никсон», где Джоан сыграла жену президента. Эта роль принесла актрисе заслуженную славу, она была номинирована на «Оскар» и премию Британской академии кино и телевизионных искусств. Джоан Аллен сыграла заместителя директора ЦРУ Памелу Лэнди в фильмах «Превосходство Борна», «Ультиматум Борна» и «Эволюция Борна». Снялась в новом фильме Пола У. С. Андерсона «Смертельная гонка», премьера которого состоялась в 2008 году.